Období Ašikaga - Muromači
Obnova císařství trvala pouze tři roky, než si politika Godaiga, silně orientovaná na dvůr, znepřátelila jeho bývalé vojenské zastánce v čele Takaudži Ašikagou. V roce 1336 byl Godaigo přinucen opustit Kjóto, ale podařilo se mu i s jeho dvorem uprchnout do Jošino, kde založil tzv. Jižní císařský dvůr. V Kjótu je na trůn s podporou Takaudžiho Ašikagy dosazen císař Kómjó, který pak Ašikagu o dva roky později jmenuje šógunem v Kamakuře s dědičnými právy. Třetí šógun z tohoto rodu, Jošimicu, pak roku 1378 přesouvá sídlo do Muromači, čtvrti v Kjótu. Po více než tři desetiletí byla země rozdělena přerušovanou civilní válkou mezi zastánci Godaiga a jeho jižním dvorem a severním dvorem, podporovaným rodem Ašikaga, než došlo v roce 1392 k opětovnému sloučení obou dvorů.
V roce 1401 jsou navázány nové oficiální styky s Čínou, rozvíjí se tradiční japonské umění, například divadlo Nó. Z tohoto období pochází známé Kjótské zahrady, či paláce Kinkaku-ji(Zlatý palác) a Ginkaku-ji (Stříbrný palác).
Šógunát byl vnitřně závislý na svých provinčních vojenských vazalech a ochráncích, neboť rod Ašikaga neměl ani rozsáhlé držby půdy, ani své vlastní vojenské síly. Vražda šóguna Jošinoriho v roce 1441, spáchaná provinčním vojenským ochráncem, odhalila tuto slabost. Vojenští ochránci začali usilovat o rozšíření své regionální moci, zatímco slabí šógunové přešli z aktivního politického vedení k palácové politice a kulturním kratochvílím. Spory kolem titulu šóguna (Jošimasa) vedly k rozpoutání války Ónin v roce 1467, desetiletý konflikt mezi dvěma rivalskými spolky ochránců, který nastolil století provinčních válek.
Na konci 15. a začátku 16. století nebyl představitelem moci oficiální titul nebo opora ze strany slábnoucího šógunátu, ale byli to vazalové, dokonale chráněné pozemky, opevněné hrady, taktické schopnosti a neustálá připravenost k útoku či k obraně. Když se proces decentralizace dostal do krajního bodu, začalo se politické kyvadlo vracet zpět, směrem ke znovusjednocování země. Oda Nobunaga, nadaný taktik z malého knížectví na středním Honšú, který prohlašoval, že přišel na pomoc šógunátu, dosáhl řady vítězství a v roce 1568 vtáhl do Kjóta.
V tomto období také došlo k prvnímu kontaktu s Evropou, když mezi lety 1542 - 1543 přijeli do Tanegašimy Portugalské lodě. Díky této události se Japonsko seznamuje s palnými zbraněmi. O šest let později do Japonska přijíždí František Xaverský a začíná svou misijní pouť a křesťanská kázání.